大海に佇む孤島・竜宮島。本土と隔絶されたこの島で、真壁一騎や皆城総士たちは長年、平和な日々を過ごしてきた。 “あなたはそこにいますか？” ある日、どこまでも蒼い空の果てから届けられたメッセージ。そして美しくも禍々しいシリコン型生命体・フェストムの襲来。偽装された日常は閃光と硝煙の中に燃え落ち、果てることない戦火の現実が姿を現す。｢我々には“巨人”を醒ますしか、生き残る術はないのか……｣町を、逃げ遅れた人々を蹂躙し、島の中枢部に迫っていくスフィンクス型と呼ばれるフェストムに対し、司令官・皆城公蔵は、長年隠し続けてきた、竜宮島の切り札の使用を決意。そして遠見真矢たちクラスメイトと共にシェルターに退避していた一騎は、総士に連れ出された地下格納庫で巨大な人型メカと出会う。 ｢ファフナーだ……これで僕たちを守って欲しい｣唐突な総士の言葉に、躊躇する一騎。少年たちの知らぬところで流れ続けていた運命の奔流が、今まさに彼らを飲み込もうとしていた……！

ファフナーを駆った真壁一騎はフェストゥムに立ち向かった。 フェストゥムの攻撃に対し、戦闘経験の乏しい一騎は苦戦を強いられる。「あなたはそこにいますか？」－フェストゥムはファフナーごと同化しようとする。その危機的状況の中、司令官皆城公蔵は自らを犠牲にして、レールガンを一騎に託した。 レールガンを手にしたファフナー。その渾身の一撃でなんとか竜宮島をフェストムから守りきることができた。戦闘の恐怖から開放された真矢たち少年少女が見たのは、数刻前までは慣れ親しんだ町や入り江だった風景が変貌した、敵を迎え撃つための要塞島。その光景はあまりにも今までの日常とは乖離した島の姿であった。 総士は一騎に、すでに日本がほぼ消滅していること、そして島がそれ以前に世界から姿を消したことを語る。 そして一騎は決意した。総士とともにこの島を守るために戦うことを。

スフィンクスとの戦闘以来、子どもたちにとっての竜宮島の日常は音を立てて変わりつつあった。 作戦司令官の任を引き継いだ真壁史彦は、新国連から島の所在を隠すため、人工島の移動を決意。しかし、全島防衛の中核・ブリュンヒルデシステムは未だ覚醒しないまま……さらなるフェストムの来襲に備えて、新たなファフナーのパイロットを選出しなければならない。 甲洋・咲良・剣司・衛・真矢・そして翔子……竜宮島の真の姿・移動要塞アルヴィスに迎えれられた一同。記念の写真を撮る間ももどかしく、過酷な戦闘訓練に投げ込まれていく。 一方、大破した機体に代るマークエルフの整備作業に追われていた一騎は、格納庫の隅から自分を見つめる見知らぬ少女に出会う。幻のように現れては消える少女の姿を追って、アルヴィスの最深部へと導かれる一騎。そこには緋色の液体を湛えた水槽に眠る、謎の少女の姿があった。

出航までの時間稼ぎのため、新国連の探索機を竜宮島からスフィンクス型の矛先を逸らす囮に使おうと画策した史彦。飛行装備・リンドブルムと合体したマークエルフで飛び立った一騎だが、新国連に島とファフナーの秘密を知られぬよう、傍観を命じられる。 しかし、スフィンクスに追い詰められた探索機を見かねて、思わずレールガンを発砲。総士のフォローを受けながらスフィンクスと交戦する一騎だが、整備不十分でエンジントラブルを起こしたリンドブルムが敵の放った光条をかわし切れずに被弾。さらに戦闘空域の延長戦上には、ようやく移動を開始した竜宮島が……！ 出力の低下したリンドブルムと分離し、肉弾戦を挑むマークエルフだが、敵に致命傷を与えられず逆に空中に投げ出されてしまう。絶体絶命……その時、脳内に直接響く子守唄のような歌声と共に、８機の自動防衛メカが飛来。マークエルフの窮地を救い、スフィンクスの動きを封じ込めた！

探索機を救った一騎の行動は、結果的に新国連に竜宮島の存在を知らせることになってしまった。新国連のギャロップ事務総長は、島の破壊をにおわせ、史彦にファフナーの引渡しを要求する。 その頃、真矢たちもアルヴィスのスタッフとしての訓練に勤しんでいたが、体の弱い翔子はアルヴィス内で意識を失い、倒れてしまう。 病室に搬送された翔子を見舞う真矢、甲洋、そして一騎。真矢に憧れの一騎を連れて来てもらったことを素直に喜ぶ翔子だが、彼女を密かに想う甲洋は、内心面白くない。 いよいよファフナー飛行型・マークゼクスを新国連に引き渡す日。竜宮島を目指す輸送船団の行く手に、スフィンクス型フェストム出現する。船団を守るため、心ならずも一騎にマークエルフ出撃を命じる総士。｢生きて戻って来てね……私はあなたの戻る場所を守っています｣コクピットに乗り込む一騎を、翔子は言葉に表せる精一杯の気持ちで送り出す。 待ち受ける過酷な宿命にも挫かれることのない、約束を信じて……

マークエルフが新国連の船団を襲ったスフィンクス型の迎撃に向かったスキに、突如もう一体のスフィンクス型に襲われた竜宮島。フェストムの狙いはブリュンヒルデ・システムの中核・ワルキューレの岩戸だ。抗戦する島の迎撃機能は次々と突破され、一騎のマークエルフも敵との交戦中であるため島に戻ることができない。 スフィンクス型に蹂躙される島の光景をモニターで見ていた翔子の胸を締め付ける、一騎との約束。シナジェティック・スーツを纏い、マークゼクスに乗り込もうとする翔子を、母の容子は必死で留めようとする。｢自分の意思で戦いたいの……あなたの子供じゃないんだから！｣ 一騎を想うあまり、つい容子に心無い言葉を投げかけてしまう翔子。それでも翔子を止めて欲しいという容子の願いも退け、総士はマークゼクス出撃を決断する。扱い慣れない、しかも整備不十分のマークゼクスだが、一騎の戻る場所をこれ以上壊されまいと、翔子は捨て身の決意でスフィンクス型の前に立ちはだかる。

大空の彼方、スフィンクス型を道連れに、翔子はマークゼクスで儚く散った。貴重なファフナーを失わせた少女に対する島民の反応は冷酷で、翔子の墓はペンキを撒かれ、無残に荒らされるがままに。 しかし親友を失った真矢、そして翔子を想っていた甲洋の悲しみは深い。｢おまえなら助けられたはずだ、お前はファフナーに乗ってたじゃないか！｣一騎に怒りをぶつける甲洋。 新国連の干渉を拒絶した史彦だが、新たなファフナー、新たなパイロットの実戦投入を急がなければならない。マークドライとマークフィアーの適合者として選ばれたのは、要咲良と甲洋だった。いきなりマークエルフ相手の模擬戦闘に挑む２人だが、熟練者の一騎にかなうはずもなく、一方的に叩きのめされる。実力差を悟り、うなだれる二人。 そしてまた甲洋は、親に内緒でこっそり飼っていた犬のショコラを父の正浩に見つかり、引き取り手を探して家々をさ迷うことに。打ちひしがれた甲洋とショコラの上に、鉛色の空から冷たい雨が降り注ぐ。

竜宮島の北方350キロに、アーカディアン計画の一端と思われる人工島が発見された。狩谷の指揮の下、一騎と甲洋、真矢、歴戦の特殊部隊員・溝口恭介たちが探索に向う。 一見、無人の島を捜索する一同。一騎と、彼にわだかまりを抱き続けている甲洋の間にはギクシャクした空気が流れ、真矢は慣れない救護活動に大わらわ。その影で狩谷とその腹心の特殊部隊員たちは、竜宮島の史彦らに気付かれぬよう、地下施設の中枢部からこの島のデータを持ち帰ろうとしていた。 ところが、彼らの一人が岩戸の奥で眠っていた少年＝人間型のフェストムを目覚めさせてしまう。たちまち少年に同化され、消滅する特殊部隊員。いたる所から小型のグレンデル型が上陸部隊に襲いかかり、山が崩れて巨大なアルヘンテノス型が姿を現す。 仲間を守ることに執着する甲洋。そして混乱の中、地下施設内に取り残されてしまう真矢。その頃地上では、自分たちがフェストムの罠にはめられたのを悟った狩谷が、フェンリルを放って島ごと全てを消し去ろうと動き始めていた。

イドゥンが支配する人工島から撤収を試みる一騎たちだが、真矢と溝口が島の下層部に取り残されてしまう。 直ちにフェンリルを放ち、全てを消し去ろうとする狩谷。しかし、一騎が地上で敵を引き付けている間に、甲洋が海中の脱出ハッチより2人を助け出した。｢総士、翔子が守りたかったものが、やっとオレにもわかったよ……｣既にフェストムに浸蝕されかけていたマークフィアーは、2人を乗せた潜水艇をマークエルフに手渡して波間に消えていく。だが間一髪、咲良のマークドライが駆けつけ、甲洋の乗ったコクピットを分離・救出することに成功した。 そして多数の人員と貴重なファフナー１機を失った作戦から数日後。未だに登校してこない甲洋を見舞うため、真矢と咲良、一騎、剣司、衛にショコラはメディカルセンターを訪れる。隔離病室で一行が見たのは、フェストムに半同化され、植物人間状態となった甲洋の変わり果てた姿だった。

｢どうしても訊いておきたいことがあるんだ……ファフナーと俺たち、お前にとってどっちが大切なんだ？｣一騎の問いに総士が選んだ答えはファフナーだった。戦いの中で変わっていく総士、変わっていく島……自分の居場所が無くなっていくような不安、そして自分が昔、負わせてしまった総士の左目のキズから逃げてはいけないという思い……葛藤する一騎の前に現れた狩谷は、彼に島を離れ外界へ出て行くことをほのめかす。その頃、学校では2年生の堂馬広登が、放送室に立てこもるという事件が勃発していた。中学を卒業したら東京に出てスターになる！という夢を描いていた彼は進路指導の面談で、澄美から厳しい現実と夢も希望もない任務を言い渡され、キレてしまったのだ。｢オレたちの青春を返せー！｣広登の悲痛な訴えがスピーカーから校内に響き渡る。一方、狩谷の言葉に迷っていた一騎は、学校帰りの真矢に会い、夕飯をご馳走になることに。不器用ながらも姉の弓子に大半を手伝ってもらい、手料理を完成させた真矢。そんな彼女に一抹の安堵感を覚える一騎だった。

リンドブルム装備のマークエルフを無断発進させ、狩谷と共に竜宮島を脱出した一騎。公にはされていないがファフナーを奪って2人が駆け落ちしたというウワサは、島民の間に公然と流布していた。もしファフナーが新国連の手に落ちた場合、最悪自らの手で自爆させねばならない。事態を招いた一因が自分にも……と後悔する史彦。一方、一騎と狩谷は東南アジアの森林で、スフィンクス型の襲撃を受けていた。一先ず逃げようと言う一騎に、狩谷は徹底抗戦を命じるが、マークエルフの攻撃を先読みするスフィンクス型によって窮地に追い込まれる。まさにマークエルフが同化されんとしたその時、巨大な影…新国連軍のファフナー・マスターセリオンが両者の戦いに割って入った。更にもう一体のファフナー、ベイバロン･モデルが海中から現れ、2体はたちまちスフィンクス型を撃破する。味方なのか？……事態を飲み込めない一騎に突如、2体のファフナーは襲いかかり、マークエルフごと捕獲してしまう。新連国連軍の潜水艦内、彼を待っている運命は……？

甲洋に続き一騎を失った竜宮島では、新たにマークアハト、マークヒュンフのパイロットを選出することになった。搭乗が決まった剣司はこれでナンパのネタになると喜び、衛は予てから準備しておいたバビューンのヘルメットが使えるとほくそ笑む。その頃、一騎と狩谷は、各々別の船室に監禁され、新国連軍の本拠地であるモルドヴァに連行されていた。2人を看視しているのは、見かけは幼いながらも冷徹な少女、カノン・メンフィス。一方、竜宮島では新たなスフィンクス型の襲撃を受け、咲良とこれが初実戦となる剣司と衛の出撃の刻が近づいていた。敵の姿からその戦法を予測した史彦だが、衛のマークヒュンフに防御重視のイージス装備を命じると、敢えて戦闘指揮の主権を総士に預ける。３機のファフナーを搭載した輸送機がヴェル・シールドを出た途端、まだ射程外と思われた敵からの光条が、その機体を貫いた！辛くも脱出に成功した3人。予想外の敵への対抗策を考慮する総士に、衛が提案したとてつもない戦法、それは彼の敬愛するバビューンになぞらえた、必殺のコンビネーション攻撃だった。

　新国連の本拠地モルドヴァに護送された一騎。そこには、真矢の父ミツヒロ、日野道夫の父・洋治の姿もあった。ミツヒロを含む新国連研究スタッフは医学検査により、ミツヒロたちは一騎が遺伝子レベルでフェストゥムと同化していることを確認する。そしてまた、持ち込まれたマークエルフのコアに、人の姿をしたフェストゥムであるイドゥンとミョルニアが接触していた。 　 また、狩谷より竜宮島におけるファフナーの戦闘映像を入手した新国連は、それを自らの軍事力と偽り世界に向けてプロパガンダを展開する。しかし、新国連軍将校として潜入していたイドゥンの手で導き寄せられたフェストゥムの大群により、モルドヴァは瞬く間に蹂躙される。混乱に乗じて独房を抜け出した一騎は、新国連軍のファフナー、グノーシス･モデルを駆り、果敢にフェストゥムに立ち向かう。その姿は竜宮島のＴＶモニターにも映し出されていた。｢一騎……｣俊敏なファフナーの動きから、直感的にその主を悟る総士。そして一騎の所在を知った真矢は、彼を島へ連れ戻すことを決意する。

　一騎の元へ向かうため、竜宮島を飛び立った真矢と溝口。だが、海面下からバーンズ大佐率いる新国連軍が島に迫っていた。ファフナーまで投入してくる上陸部隊に対し史彦は、｢人間と戦うことはできない｣と抗戦を拒否。島は新国連軍に無血占領されてしまう。 　 アルヴィスのコアを掌中に収めんとワルキューレの岩戸を開く狩谷だが、既に人工子宮はもぬけの殻だった。史彦や総士、咲良たちパイロットやスタッフは捕虜となり、地上も新国連軍兵士たちによって制圧される中、フィールドワークだったため難を逃れた立上芹は、浮世離れした雰囲気の見知らぬ少女・皆城乙姫と出会う。 　 一方、フェストゥムの奇襲を受けたモルドヴァは、新国連軍の敗走が始まっていた。研究室に留まった日野洋治は、新型ファフナー・ザルヴァートルモデルを一騎の元へ届けるよう、地球人の姿をしたフェストゥム・ミョルニアに託す。ミョルニアの冷たい容貌は……死んだはずの一騎の母･紅音にそっくりだった。

　｢母さん……？｣ファフナー・ザルヴァートルモデル、識別コード・マークザインを届けに来たミョルニアは、一騎の母･紅音がフェストゥムと同化した姿だった。我が目を疑う一騎の目前でイドゥンに飲み込まれるミョルニア。 　 母との残酷な再会と別離に怒りを爆発させた一騎のマークレクサスは、彼の憤怒そのもののような流動体を接合部より噴出させ、イドゥンや迫り来るアルヘノテルス型の群れを覆いつくす。そして溶岩のような流動体の中から巨大な異形の赤ん坊が姿を現し、咆哮を上げる。 　 恐るべき光景の中心・マークザインの中、一騎は幼い頃の夢を見ていた。総士が左目に負った消えない傷、それは一騎が彼と一緒に遊んでいるうち、誤って傷つけたことになっていた。しかし、マークザインのコア、そして遠くアルヴィスよりの乙姫の導きで本当の記憶を蘇らせる。その時、遺伝子レベルで融合したフェストゥムの本能が覚醒し、一騎と同化しようとしたのは総士の方だったのだ……

　真矢のお陰で自分の向かうべき道……竜宮島へ還ることを見出した一騎。だがその頃、新国連軍の統制下に置かれた島に、敵に取り付いて自爆するプレアデス型フェストゥムの大群が襲来していた。 　 バーンズ大佐は新国連軍のパイロットをノートゥング･モデルに搭乗させ立ち向かうが、不慣れな操縦者では機体本来の能力を発揮できない。｢まだ、島は死んでない……選ぶのは、これからだよ｣千鶴の手を借りて、アルヴィスに急ぐ乙姫。彼女はコントロールを人類軍から取り戻すと、監禁された史彦や総士たちを解き放ち、アルヴィスの深部、第２戦闘指揮所へと導く。 　 一方、それぞれの愛機を取り戻した咲良たち3人も、反撃を開始する。だが、フェストゥム・プレアデス型を生み出しているフェストゥムは想像以上の難敵だった。ファフナーは全て返り討ちに合い、高台から戦況を見つめていた乙姫にレーザーが放たれんとしたとき、間一髪、敵の前に立ちはだかったのは……一騎の駆るマークザインだった。

帰還した一騎とマークザインによってフェストゥムは撃退され、アルヴィスのコントロールも史彦たちの手に戻った。不器用ながらも一騎に自分の在りのままを伝えようとする総士、島の外で世界の現実を胸に刻んだ真矢、そして残された時間を人間らしく生きることを選んだ乙姫。 一方、カノンたちと潜水艦一隻を殿にして島から撤退を始める新国連軍。しかし、竜宮島を人類にとって危険な存在と判断したバーンズ大佐は、残った潜水艦のフェンリルの時限装置を作動させていた。狩谷に大佐の目論見を教えられた道生は、メガセリオンを駆り島へと急ぐ。その頃、溝口が潜水艦の起爆装置を止めようとしていたが、大佐の命令を死守しようとするカノンのベイバロンによって阻止されてしまう。カノンもろともベイバロンを倒すべきだという総士だが、対話に解決の糸口を見出そうとする一騎。だが、アルヴィスを完全に消滅させんとするバーンズ大佐は、島に向けて戦略核ミサイルまでを放った。

置き去りにされた人類軍の元兵士たちは、竜宮島の一員として暮すことになった。カノンは容子によって羽左間家に、また、日野道生は懐かしい生家に居を構える。そして弓子は、千鶴と大ゲンカをしてまでも道生との生活を選んだ。 そして海水浴、つかの間の安息を楽しむ一騎たち。一方、千鶴は弓子が置き忘れたフォトスタンドから、一枚のデータディスクを拾い上げる。それは、真矢がファフナー搭乗員として高い適正を持つことを、弓子が隠蔽したのを示す動かぬ証拠だった。折りしも、真矢の父・ミツヒロが新国連の使節として来島する。竜宮島と人類軍の無用な衝突を避ける和解の使者というミツヒロ。しかし、彼の裏の目的は新たに建造するファフナーのパイロットとして、真矢を連れ帰ることだった。弓子の隠蔽行為を知ったミツヒロは、史彦に査問会の招集を要請、遠見家３人の退島処分を迫る。

　また新たに真矢がパイロットとして戦線に加わることになった。真矢を戦わせたくない…という思いから後方支援任務を提案する総士。しかし、狙撃手としての真矢の才能は溝口をも驚嘆させるものだった。 　 その夕、真矢を送って行った一騎は、弓子と道生に捉まり、遠見家の夕飯に招待される。帰宅した千鶴、さらに史彦も加わっての団欒風景。帰り際、弓子と道生の門出を応援しよう、と語る史彦に、千鶴は少し戸惑いつつも、微笑み頷くのだった。 盆祭りが近づき、準備に気もそぞろな竜宮島にソロモンの警報が響く。真矢の初実戦の相手は、人類に対して攻撃を仕掛けず、同化行動のみを行うコアギュラ型フェストゥムだった。同化されぬよう細心の注意を払って戦う一騎たちだが、ついに咲良のマークドライが敵に接触されてしまった。

若いパイロットたちが犠牲者を出すことなくコアギュラ型を撃退したことは史彦や道生ら、長年フェストゥムと戦ってきた者たちにとって、驚くべきことだった。しかし、戦いの怖ろしさを自覚して、咲良は涙を流し、剣司と衛はそんな彼女を守りたいと切に思う。 一方、総士は乙姫に、コアギュラ型が現れたのは昏睡中だった甲洋が、フェストゥムとして目覚めつつあるためだと教えられる。盆祭りの夜、縁日や灯篭流し、盆踊りで盛り上がる島の人々。 ｢生きること、止めたい？　私も何度もそう思ったよ。でも……｣その頃、乙姫はアルヴィスの隔離施設で、生体機能を停止させられようとしていた甲洋を目覚めさせていた。翌日、施設外へ彷徨い出た甲洋をフェストゥムとして処分しようとする大人たちと、友達として彼を守ろうとする子供たちの間で対立が起こる。甲洋を引き渡すまいと、要家の道場に立て篭もる一騎たち。人間とフェストゥムの線引きに、彼らが出した答えとは……