日暮戈薇在15岁生日当天被妖怪百足妖妇拖入自家神社的食古井内，穿越到了战国时期的村庄，巫女枫姥姥发觉戈薇和去世多年的姐姐——桔梗极其相像，认为她很有可能是桔梗的转世。百足妖妇再次来袭，并且打伤了戈薇，本该随着死去的桔梗一同火化的宝物四魂之玉，从戈薇体内出现。为了避免村庄受到伤害，戈薇单独把妖怪引到了被桔梗封印的半妖犬夜叉所在的森林，不得已之下解开了犬夜叉的封印，获得自由的犬夜叉杀死百足妖妇后也打起了四魂之玉的主意……

枫姥姥（桔梗的妹妹）拿出言灵念珠阻止了犬夜叉夺取四魂之玉，戈薇只要说出言灵“给我坐下”便可制服犬夜叉，碍于念珠的能力，犬夜叉无法下手，只好徘徊在戈薇身边。犬夜叉得知自己被封印之后已过了50年，而穿越时空来到战国时代的戈薇则很可能是死去桔梗的转世。戈薇在找回家的方法时陷入尸舞鸟的攻击，失手将被尸舞鸟吞下的四魂之玉也一同射穿，四魂之玉化成无数碎片划过天际。

枫姥姥告诉犬夜叉和戈薇只有通过两人的合作才能寻回散落的四魂之玉，戈薇在和犬夜叉闹别扭后，独自一人跑到食骨之井旁寻找回家的路，却遭到了试图夺取四魂之玉的妖怪逆发结罗的攻击，落入井中回到现代。另一方面逆发结罗用头发操纵村子里的人使犬夜叉陷入苦战。犬夜叉背着受了重伤的枫姥姥逃出村子，枫姥姥告诉犬夜叉只有戈薇的眼睛才能看的见头发，为了打败逆发结罗，犬夜叉开始寻找戈薇。

回到现代的戈薇本以为再也不用去战国时代，正安心吃饭时，却看见了犬夜叉闯到家里来，还看见了跟着犬夜叉一起跟来的逆发结罗的头发。为了不祸及家人，戈薇便和犬夜叉一起回到了战国时代。戈薇披着犬夜叉的火鼠袍，循着头发，指引犬夜叉找到逆发结罗。又是一番苦战，戈薇用箭敲碎逆发结罗的真身——藏在红色骷髅里的梳子打败逆发结罗，拿回了被夺走的四魂之玉碎片。经过了这一战两人的关系也开始有了好转。

犬夜叉的哥哥杀生丸与他的手下邪见突然出现，他一心想寻找父亲墓地里的宝物，守墓人冥加爷爷十万火急地赶来通知犬夜叉。没想到杀生丸随即找上门，而且还带来一个与犬夜叉的母亲十分神似的女人……

原来犬夜叉的母亲是妖怪无女假扮的，她是失去孩子的母亲怨念聚集而成的妖怪，杀生丸利用无女问出了父亲墓地的线索，两人便在墓地中展开了一场宝物争夺战……

杀生丸与犬夜叉都无法拔出来的铁碎牙，没想到戈薇竟然轻而易举地拔出来。不过问题是犬夜叉却不懂得如何发挥铁碎牙的威力，还把它认为是一把破破烂烂的刀子。直到犬夜叉决心要保护戈薇时,这把铁碎牙竟然产生了脉动……

犬夜叉与戈薇这次遇到了一个自称是信长的人，不过他可不是历史上的大人物织田信长，而这个信长是为了救出心爱的露姬公主，来到一座被蛤蟆精占据的城里。虽然最后顺利消灭了蛤蟆精也救出了公主，公主却投向别人的怀抱……

突然出现的可爱妖怪七宝，目的竟然也是四魂之玉的碎片，不过他是为了利用四魂之玉引出杀父仇人雷兽兄弟。戈薇为了救七宝被满天抓走了，七宝也只好急着找犬夜叉去救戈薇，没想到飞天的雷击刃非常厉害……

虽然犬夜叉及时赶到，却因为雷兽兄弟拥有四魂之玉的碎片而妖力大增，也只能与飞天陷入苦战。另一方面戈薇与七宝也还在满天的威胁之下，幸好犬夜叉的铁碎牙先解决掉满天,不过却激怒飞天，令其作出不可思议的举动……

戈薇赶回现代准备参加学校的考试，没想到神社突然失火了，原本被封印在神社中的面具复活。戈薇为了救弟弟草太，用四魂之玉碎片引开面具，然后要草太去古井找犬夜叉过来除妖，然而草太却没有办法穿过食骨之井……

回到现代的戈薇陪着弟弟草太到医院看同学，而这个同学阿悟家里在半年前发生火灾，从此昏迷不醒。戈薇更意外地发现阿悟已死去的姐姐真由竟然不断出现在他们面前，并且一直想害死阿悟。变成恶灵的真由就要被"崇妖"带入地狱……

戈薇为了回到战国时代与犬夜叉一起去寻找"四魂之玉"碎片，不得不再次告别现代的学生生活。没想到一到战国的她又遇上了可怕的蜘蛛头妖怪，更糟的是犬夜叉竟然会在新月之夜丧失所有的妖力，变成普通人类,他们该如何对抗蜘蛛头呢？

犬夜叉在旅途中，发现有一个妖婆从天空飞过，并且从她身上闻到枫姥姥的血腥味，于是一行人匆匆赶回村子里，原来那个妖婆名叫里陶，她在前一天夜里盗走了桔梗的骨灰。原来里陶想利用桔梗的骨灰来帮她抢到"四魂之玉"碎片，然而由于桔梗的灵魂已经转世，她创造出来的只是一个空壳……

桔梗的复活让犬夜叉感到十分震惊，以为她将成为鬼婆里陶使唤的工具，没想到桔梗拥有自我意识，但是她的意识竟然是对犬夜叉强烈的恨意。原来当年犬夜叉与桔梗都认为是对方背叛了自己，而这个谜随着桔梗的死更变得无解……

抢走戈薇戈薇四魂之玉碎片的弥勒法师与犬夜叉对上了！两人在打斗中，弥勒将缠绕在右手上的念珠取下，他的右手上有个能将所有东西吸进去的风穴。在千钧一发之际，戈薇弥勒化解了一场危机。原来他右手的风穴是受奈落的诅咒，而奈落正是50年前杀害桔梗的凶手……

弥勒法师与戈薇一行人有着相同的目的，便一同踏上旅途，却因为犬夜叉与弥勒之间的竞争心理而相处的不太好。这次遇到了可以让墨画里的妖魔鬼怪现形的画师，两人同心协力击倒他，并且又找到一片四魂之玉碎片。

杀生丸的手臂在上次与犬夜叉交手时，被犬夜叉用铁碎牙砍断了，因此杀生丸一直再寻找强而有力的手臂代替。奈落拿出一只镶有四魂之玉碎片的人类手臂给杀生丸，并且准备了毒虫之巢对付弥勒的风穴。得到奈落帮助的杀生丸果然抢到了铁碎牙……

由于铁碎牙被杀生丸抢走，让犬夜叉陷入了苦战，戈薇为了救大家拿出弓箭对付杀生丸，却反而被杀生丸伤到。犬夜叉牺牲自己的身体，扯下杀生丸的假手抢回了铁碎牙，让杀生丸知难而退。然而他们都知道背后还有一个更可怕的敌人奈落，害怕失去戈薇的犬夜叉决定逼她回到现代……

身受重伤的犬夜叉为了怕戈薇遭到奈落的毒手，把她推回了现代世界。奈落知道犬夜叉受了重伤，就利用四魂之玉碎片的力量控制狼野干来攻击他们。原本枫姥姥与弥勒为了保护犬夜叉把他封印起来，没想到犬夜叉最后还是出来与狼野干决战……