在1455年的瓦拉几亚，一位名为莉莎的年轻女医生主动找上了传说中的吸血鬼——弗拉德·德拉库拉·特佩什，以学习他先进的科学知识；由于莉莎的勇敢及野心，使德拉库拉同意教导她，且莉莎也希望能借此帮助对方重新搭起与人类交流的桥梁。两人最终坠入爱河并结婚。二十年后（1475年），莉莎在特尔戈维什泰镇的家中被主教发现持有科学设备并遭控诉有企图施展巫术之嫌，使她被处以火刑而死。德拉库拉在得知妻子的死亡后感到震惊且愤怒，并向镇上的人们宣称让他们有一年的时间来离开这里，因为他打算在一年后派军杀光瓦拉几亚的每个人。与此同时，他的儿子阿鲁卡多劝戒父亲该向那个负责任的人复仇而非全人类，但德拉库拉不听劝并出手攻击他。一年后，大主教举行了一场无视德拉库拉的庆祝活动。但正如所承诺的那样，德拉库拉杀死了大主教、摧毁了教堂并命令他的恶魔军队杀死瓦拉几亚留下的每一个人。当军队在大陆上蔓延开来时，人们将责任归咎于王国的贵族家庭，其中包括贝尔蒙特家。

在酒吧发生争执后，拉鲁夫·贝尔蒙特抵达葛瑞西特（Gresit）市以寻求食物和休息的机会，该城镇每天晚上也都被德拉库拉的军队所侵扰。当他潜入城镇后发现市民们指责著一群被认为是引来吸血鬼的魔法教团。拉鲁夫将他们的长老从一对腐败的神职人员手中救出，并被指引与长老的“神界团”（Speakers）见面。拉鲁夫坚持说服他们为了自己的安全而离开该城镇，但长老拒绝，因他的孙子在冒险进入城镇下方的地下墓穴寻找“沉睡的士兵”后就断了音频，他们认为唤起这名传奇英雄就能打败德拉库拉。这使拉鲁夫不情愿地同意找回他失踪的孙子。

在探索地下墓穴时，拉鲁夫意识到这里的构造异常复杂，且包含与德拉库拉城堡内的旧设备系列相匹配的设备。在发现一尊神界团成员的石像后，他遭到石化独眼巨人的攻击。在独自杀死巨人后，石化的诅咒解除，并拯救了长老的孙女赛法·贝尔南堤斯（女扮男装）。在将赛法归还给她的祖父后，拉鲁夫被当地主教传唤至教堂，并揭露对方正是当时下令处决莉莎的主教。主教命令拉鲁夫在日落之前离开葛瑞西特，以保住自己的性命，因他企图带领一群暴徒杀死神界团。主教还考虑让他“贝尔蒙特”的流放令取消。神界团拒绝撤退后，拉鲁夫便将他们藏在独眼巨人的密室中，并独自引开暴徒们而在镇上展开逃亡。

日落时，德拉库拉的军队降临了葛瑞西特，并让恶魔杀死了主教。随着拉鲁夫继续逃跑，发现了赛法施展了魔法帮助他。拉鲁夫当大众的面前将神职人员的行为说了出来并表明他正是德拉库拉入侵的真正原因，使愤怒的群众杀死了那名神职人员。随后，拉鲁夫协助人们加强对恶魔的防御；在战斗中，拉鲁夫及赛法脚踩的地面突然塌陷，而使两人掉入了城镇下方更深层的地下墓穴。他们找到了那名“沉睡的士兵”——阿鲁卡多，他在与德拉库拉的最后一次战斗中受了伤并沉睡了一年的时间来治愈。拉鲁夫发现他是吸血鬼后便与对方展开交战。但在看到拉鲁夫和赛法的决心后，阿鲁卡多停手并打算提供他们的援助；为此，三人准备共同结盟以对抗德拉库拉。