ゴッドブレーダーズカップから２年後、無敗の世界チャンピオン蒼井バルトは、伝説のベイトレーナー、赤刃タイガを探しに日本の辺境の地に向かっていた。タイガに出会い、ヴァルキリーをメタルの「超ゼツベイ」へと進化させたバルトだが、予期せぬことが起きる。タイガの息子、赤刃アイガが挑戦をしてきたのだ！そして、その手には超ゼツベイ、ゼットアキレスが……！？今、ベイブレード界に新たな波乱が起きようとしていた！！

バルトに敗北してから数ヶ月間、アイガはベイバトルに明け暮れていた。近隣のベイバトルで敵無しになっていたアイガは、かつてバルトがつくった米駒学園ベイクラブに超ゼツベイ、エンペラーフォルネウスを持つ墨江フブキがいる事を知る。フブキが日本で最強のブレーダーだと言われていることを知り、ベイクラブに乗り込む決意をするが…！？

フブキとのベイバトル後、アイガは妹のナルと共に米駒学園へ転校し、一緒に寮で暮らすことになったと知らされる。一方、乱ベイ組のソーチョーこと黄山乱次郎は、アイガを決闘バトルに呼び出す！乱ベイ組を蹴散らしたアイガは許してはおけない！！河川敷で睨み合うアイガと乱次郎。どっちが強いのか白黒つくまで終わらない、夕日の決斗が始まろうとしていた！！

世界チャンピオンのタイトルマッチが開催される。蒼井バルトｖｓクルツ・バラティエ。世界レベルのベイバトルに感化されるアイガは、改めて打倒バルトを心に誓う。一方、アイガに恨みを持つ乱ベイ組が、アキレスを盗んで逃げるトラブルを起こす。騒ぎを聞きつけたベイクラブも巻き込み、事態は大騒動に！アイガ、ソーチョー、フブキが衝突し、ブレーダーとしての誇りをかけたバトルに発展してしまうが…！？

世界タイトルマッチ、蒼井バルトｖｓ白鷺城ルイ！世界最強ブレーダーによる超ゼツベイ対決に世界中のブレーダー達が騒然とする！！試合前、ルイがベイアリーナで練習していることを知ったアイガは、会場に忍び込んでバトルを挑む。超ゼツベイに進化したブラッディロンギヌスが、アキレスに反応するのを見たルイは、相手をしてやると言う。アイガを待ち受けているのは勝利か？それとも、悪夢か……。

優勝者がルイに挑戦できる、ロンギヌスカップの開催が発表された。大会を待てないアイガ、ソーチョー、フブキは、ルイに直接対決を挑みに行く。しかし、ルイからは、１対１では戦うに値しない相手だとして、３対１のハンデキャップバトルで遊んでやると言い渡される！バトルは明日、見下されて悔しい３人だが、どうしたら勝てるのか？意地でもルイに勝ちたい３人が出した答えとは…！？

白鷺城ルイに完全敗北したアイガたち３人。異次元の強さを誇るルイを倒すことを目標に、彼らは訓練に取り組む。そしてやってきたロンギヌスカップ予選当日。第一次予選はなんとシュートパワー測定！一定以上のシュートパワーを出さないと突破ができない！！訓練の成果を出して健闘していくアイガ達だが、海外の予選会場ではとんでもないブレーダーが現れて……！？

御朱印スオウ。フブキとの名コンビで、米駒学園を全国優勝に導いた「天才」と呼ばれるブレーダー。華道の名門、御朱印家の御曹司でもある彼は、一族に伝わる「竜の牙」から超ゼツベイを作り上げる決断をする。次第に形作られていく新ベイとともに、スオウの顔が豹変していき…！？ロンギヌスカップ前哨戦！地獄の火炎竜がアイガに襲いかかる！！

ロンギヌスカップ最終予選。いち早く予選突破をしたのはシュートパワーでトップを誇ったオウ・ホウイ。一方、最終予選の対戦相手がスオウに決まった常夏は、特訓の成果が出せずに落ち込んでいた。そんな常夏に手を差し伸べたのはアイガだった。さらにソーチョーも加わり、打倒スオウの特訓が始まる！勇気づけられた常夏は、スオウ相手に勝利をつかみ取る決意を固めていく！！

ホウイのアーチェリー練習を目撃するアイガ。研ぎ澄まされた集中力と、正確なコントロール能力を持つ、一流アスリートのホウイに対し、アイガは自分の未熟さを痛感する。そんな中、ロンギヌスカップ準々決勝の相手が発表された。アイガの相手はなんとソーチョー！河川敷のバトルでは決着がつかなかった対決が、今ロンギヌスカップの会場で繰り広げられる！！

ロンギヌスカップ準決勝。組み合わせはフブキｖｓスオウ、アイガｖｓホウイに決定。天才を自負するスオウは、フブキを完全に見下し「君はもう終わっている」と冷たく告げる。事実上の勝利宣言を突き付けられたフブキは、これまで積み上げてきた努力を信じて特訓に打ち込む。そして準決勝第一試合、かつては最強コンビと呼ばれた２人の、誇りをかけた激闘が始まる！！

ロンギヌスカップ準決勝進出を決めたホウイだったが、アーチェリーの練習に身が入らずコーチたちからベイブレードを禁止されてしまう。ホウイは国に帰ってアーチェリーに専念するべきかを悩む。アイガと交わしたバトルの約束に心残りを感じながら…。一方、そうとは知らず、試合会場で準決勝を心待ちにするアイガ。しかし試合直前、驚きの知らせが飛び込んできて……！？

シスコを挑戦者に迎えたバルトのタイトルマッチ。会場に謎の新進ブレーダー、ファイが乱入し、「壊しがいがありそうだ…」と不気味にバルトを挑発する。世の中には強いブレーダーがまだまだいることを実感するアイガは、まずはスオウを倒し、ルイを倒すことを心に誓う。そして迎えたロンギヌスカップ決勝。観戦に現われたルイに、アイガとスオウは強烈な対抗心を燃やす！今決戦の火蓋が切られる！！

風の声を聞く、謎の占い師ラバン。自分の占いに絶対の自信を持つ彼は、アイガにルイの攻略法を占おうかと問いかける。だがアイガは、攻略法はすでにあると言い放ち、特訓に集中する。そのアイガの元にソーチョーとホウイも合流し、ロンギヌス攻略の必勝策を練り上げていくのだった！一方、ルイのもとにも現れたラバンは、占いで出たルイの意外な運命を忠告する。ルイに一体何が起きるのか！？波乱のバトルが今始まる！！

絶対王者ルイに手も足も出ないアイガ。決死の必殺技もルイに破られ追い詰められてしまう。そんな中、ナルやソーチョー、ホウイたちの応援が会場全体に響き渡り、アイガを包み込む！これを受けてアイガは集中力を取り戻し、アキレスと語り合う。ルイよりも強いシュートを打たなければ！ロンギヌスを倒すためにはどうしたらいい！？ルイとのバトルは最終局面へと向かう！！

大航海の船上大会「バトルシップクルーズ」。新世代トップブレーダー達が世界王者バルトへの挑戦権を賭けて戦う！ロンギヌスカップで優勝したアイガは、大航海の冒険へと世界へ飛び出す！！ベイバトル専用船で行われるこのバトルには「Ｚ４」と呼ばれる新世代ブレーダーの頂点４人のうち２人が参加していた。占い師だと思っていたラバンと、正体不明のファイ。新世代No.1を決める大海原の激闘が今始まる！！

海洋上の王国に寄港したベイクイーン号。練習中のアイガの前に、エクスカリバーが突然襲いかかってきた！そこにいたはＺ４の１人、ジャン・ボガード。王国の王子であり、灼炎寺カイザからエクスカリバーを受け継いだブレーダーだった。ライバルに値するブレーダーがベイクイーン号にいるのか試してやると言う。ジャンの挑発にヒートアップするアイガたち！超ゼツ進化したエクスカリバーの斬撃が襲いかかる！！

濃い霧の中から、幽霊船が突然現れた！バトルシップクルーズ、次のチャレンジは幽霊船バトルだ。船内に仕掛けられたトラップを攻略してゴールに辿り着かなければならない。次々と脱落者が出ていく中、先へと進んでいくアイガ達。そこに、不気味な仮面を付けた怪しい人影が現れて……！？響き渡る叫び声！逃げ惑うブレーダー達！生き残りをかけた幽霊船バトルが繰り広げられる！！

ベイアスロン！それはベイによる様々な競技で争う、生き残りをかけた競争だ！！シュートパワーとスタミナを競う１０００回シュートから、ベイが飛ぶ美しさの競い合い、そして、ベイでホールインワンを狙うなど、難易度が高い試練が続く！ブレーダーとしての総合能力が問われる過酷な競技をクリアしたブレーダーだけが、最終バトルの権利を得られる！勝ち残れ、ベイアスロン！！

ニューヨークに到着したベイクイーン号。アイガとソーチョーは、ニューヨークブルズで練習中のフブキと再会する。ベイバトルで腕比べをして、さらなる高みでの再戦を誓い合う。そして、バトルシップクルーズでは、９人目のブレーダーが参加し、２段スタジアムでのバトルロイヤルが始まる！！その時、ファイのフェニックスが黒く輝き、スタジアムは爆炎に包まれ始め……！？