いよいよ幕を開ける＜トゥインクル・シリーズ＞クラシック戦線。 クラシック三冠レースの初戦、もっとも速いウマ娘が勝つと言われる『皐月賞』を目前に控え、二強との呼び声高い『ナリタトップロード』『アドマイヤベガ』は着実に準備を進めていた。 一方、怪我明けのテイエムオペラオーは、一縷の望みに賭け過酷なローテに挑むが……

『皐月賞』を見事制したのはテイエムオペラオーだった。オペラオーを称賛する声が広まる中、体調不良による６着という最悪の結果に終わってしまったアドマイヤベガは、日本ダービーでの雪辱を誓いどこまでもストイックに自分を追い込んでいく。 自らの力を示して見せたオペラオー、トレーナーとの約束を胸にリベンジに燃えるトップロード――三強が鎬を削る『日本ダービー』のゲートがいま開く。

――夏、トレセン学園では合宿のシーズンを迎える。 そんな中、『日本ダービー』で自分の持てるすべての力を出し切ったものの、アドマイヤベガの2着に破れてしまったナリタトップロードは自信を失いかけていた。 夏合宿でのトレーニングにもイマイチ集中できていない彼女を元気づけるため、トレーナーはとある作戦を考え付くのだが……。

夏合宿の夜、自分を応援してくれるファンたちの温かさに触れ、ナリタトップロードは再び自信を取り戻すことができた。 そして迎えたクラシック三冠、最後のレース『菊花賞』。 沢山の応援を背にトップロードはひた走る。みんなの想いは一つ、今度こそ頂点へと駆け上がれ！