蜘蛛が操る炎魔（えんま）が入り込み、戦場と化した首都。火狩りと狩り犬が集結する中、明楽（あきら）から「クンとともに逃げろ」と指示された灯子（とうこ）だが、煌四（こうし）と緋名子（ひなこ）の父の形見でもある鎌で、炎魔を一刀両断していく。戦いの中で限界を迎える灯子と、ケガを負いながら彼女を守る明楽は、駆け付けた炉六（ろろく）とみぞれ、煌四、そして緋名子によって窮地を救われる。 そんな中、灯子はもうろうとする意識の中、地上に帰還する千年彗星（せんねんすいせい）〈揺るる火（ゆるるほ）〉の声を聞く。

神族の結界が破られ、黒い森から蜘蛛が首都へ攻めてくる。煌四（こうし）は、クンとともに自らが開発した雷撃砲で蜘蛛たちの侵攻を防ぎ、炉六（ろろく）も発火しかけた腕を切り落としてまで戦っていた。一方、避難する工員たちとともに、街にたどり着いた灯子（とうこ）は、燠火家の侍女の案内で綺羅（きら）と再会。しかし、屋敷では綺羅（きら）を巡り、予期せぬ出来事が起こる……。

蜘蛛の首都侵攻の目的、そして彼らの願いを知った煌四（こうし）は、灯子（とうこ）の窮地を察知したかなたに導かれ、走り出す。 綺羅が目の前で神族に連れ去られるのを、なすすべもなく見つめることしかできなかった灯子（とうこ）のもとに、いち早くかなたが駆け付けた直後、彼女たちを地震が襲う。 立ちのぼる土煙から、木々人のクヌギとヤナギが現われ、亡くなった木々人の墓を作るために地上にやって来たと灯子（とうこ）に告げる中、新たな神族・瑠璃茉莉（るりまつり）が姿を見せる。

ひばりが見せる幻によって、焚三（たきみ）が水の氏族という正体を隠しながら、緋名子（ひなこ）の体を作り替えたことを知った煌四（こうし）。 怒りに震える彼に、ひばりは、綺羅（きら）が揺るる火（ゆるるほ）の入れ物となる“依巫（よりまし）”に選ばれたことを告げる。恐るべき計画が水面下で進んでいたのに気付かなかったこと、自らが開発した雷瓶で多くの命を奪ったことに、煌四（こうし）は絶望する。 一方、地下道を使い、明楽（あきら）の後を追う灯子（とうこ）は、再び揺るる火（ゆるるほ）と出会い、彼女の悲しみに触れる。

揺るる火（ゆるるほ）がともす明かりに導かれ、地下道を進む灯子（とうこ）たち。途中、黒い森に出た彼らは、偶然にも炎魔（えんま）と戦う明楽（あきら）と炉六（ろろく）と再会し、無事合流することができた。 煌四（こうし）はクンに蜘蛛たちの火を恐れない体を作った虫を捜してほしいと依頼するが、灯子（とうこ）は緋名子（ひなこ）や綺羅（きら）を助けに行こうとしない彼を責める。 そんな中、明楽（あきら）は、三通の願い文を懐から取り出し、炉六（ろろく）と煌四（こうし）に一通ずつ預けると、灯子（とうこ）を連れ、クンの虫捜しについていくと告げる。

灯子（とうこ）や明楽（あきら）そして炉六（ろろく）とも別れて行動していた煌四（こうし）は、妹・緋名子（ひなこ）に続き、工場地帯で木々人・キリとの再会を果たす。 一方の灯子（とうこ）たちも、火穂（かほ）と再会。「明楽（あきら）が新しい王になれ」という照三からの伝言を受け取り、再び神宮へと足を進める途中、灯子（とうこ）たちは、娘の綺羅（きら）を探す火華（ひばな）と出会う。 そして、巨大な木々人・クヌギによって、神宮へたどり着いた煌四（こうし）は、焚三（たきみ）から、緋名子（ひなこ）を渡せと告げられる。

焚三（たきみ）の研究の目的は、人々が炎魔（えんま）の火に頼らない生活が成立することの証明だと聞かされた煌四（こうし）。そんな彼の前に、綺羅（きら）の中にいる揺るる火（ゆるるほ）が姿を現わす。焚三（たきみ）は揺るる火（ゆるるほ）へ、千年彗星に戻るか、綺羅（きら）を依巫（よりまし）とし、姫神の座に就くのかを選べと迫る。 そこにひばりも現われ、焚三（たきみ）と対立する中、綺羅（きら）が自我を取り戻し、神族たちに煌四（こうし）と緋名子（ひなこ）を巻き込むなと懇願する。 一方、灯子（とうこ）はクヌギの近くで置き去りにされていた灰十（はいじゅう）の鎌を見つけ出す。

家庭教師として燠火家（おきびけ）に入り込み、綺羅（きら）をさらった神族・耿八を狙う油百七（ゆおしち）の執事。 「後ひとりつぶせば、神族の統治も終わりだ」とつぶやく油百七（ゆおしち）は、揺るる火（ゆるるほ）の命を奪うために、依巫（よりまし）となっている綺羅（きら）にも襲いかかろうとする。 そんな彼を炉六（ろろく）と煌四（こうし）が必死に止める中、火華（ひばな）が現われ、娘を守るために夫に歯向かう。 灯子（とうこ）はようやく神宮にたどり着き、綺羅（きら）の中の揺るる火（ゆるるほ）と言葉を交わす。そして灯子（とうこ）は煌四（こうし）や痛ましい姿の炉六（ろろく）と合流する。

雷鳴とともに、空から灯子（とうこ）たちの前に現われた落獣（らくじゅう）。おびえる様子もなく、かなたら狩り犬とともに落獣（らくじゅう）に挑む灯子（とうこ）。その姿を明楽（あきら）、煌四（こうし）、ひばりは、驚きながら見つめるのであった。 そんな中で、灯子（とうこ）はひばりに手揺姫（たゆらひめ）のもとへと案内される。 歩みを進める中で、灯子（とうこ）はひばりに、手揺姫（たゆらひめ）が神族の力を束ね、この世の柱となっていること、そして妹の揺るる火（ゆるるほ）を通して交流した灯子（とうこ）から、外の世界について話を聞きたがっていると知らされる。

手揺姫（たゆらひめ）のいる神宮の最深部へと進む中で、世界の秘密を解き明かしていく煌四（こうし）。彼らを待ち受けていた瑠璃茉莉（るりまつり）や神族たちは、この世界の成り立ちに関わる重要な真実を告げる。ひばりたちとの一触即発の状況下、灯子（とうこ）は必死の決意を語るのであった。 そして手揺姫（たゆらひめ）がついにその姿を現わし、灯子（とうこ）は姫神の身に起きている状況を目の当たりにする。千年彗星を狩り、新たな世界の統治者・火狩りの王となるのは誰なのか？