小さい頃から妖怪を見ることができた少年・夏目貴志は、祖母レイコが遺した「友人帳」を継ぎ、自称用心棒の妖（あやかし）・ニャンコ先生と共に、妖達に名を返す日々を送る。ある日夏目は、名を返した妖から礼として、不思議な力を持つ灰を譲り受ける。その灰を使って、粘土で思い思いの品を作る、夏目とニャンコ先生。しかしその翌日から、奇妙な事が起き始め、夏目が粘土でこしらえた小さなニャンコ先生の置物もいつの間にかなくなっていた。

近所で花の苗をもらった塔子のために、庭の一角に花壇をつくりはじめる夏目。 日々作業にいそしむ中、作りかけの花壇を囲う石がなくなっている事に気がつく。 その日の夜、石を持ち去る犯人を待ち受ける夏目の前に現れたのは、 翁の面を付けた妖たち。箱守りと名乗る妖たちは、囲い石を譲ってほしいと、 古びた木の箱の中におさまる荒れ果てた箱庭と屋敷を夏目に見せた。 彼らは、数十年ぶりに箱屋敷を訪れる神様のため、夏目に力を貸してほしいようで―――。

遠くの町へ出かけた夏目は、そこで奇妙な案山子の群れと遭遇する。 翌日、気になった夏目が同じ場所に向かうと、とある屋敷の中から昨日の案山子達が現れ、夏目の前を通りすぎてゆく。「とおかんや」とつぶやきながら―――。 屋敷の主の身を案じる夏目は、その主から依頼を受けたという祓い屋・名取周一と共に、案山子達の調査をはじめるのだった。

夏目と北本は下校の道中、住宅街にひっそりと佇む古本屋を見つける。 この店に覚えがあるという北本の誘いで、店内に足を踏み入れた夏目は、そこで不穏な気配を感じた。 一方、父との思い出を懐かしむように、たびたび古本屋へ立ち寄るようになった北本。 そんな北本の身を案じる夏目は、その後を追い再び古本屋を訪れる。 そこで、二人が手に取った本の頁の間に目にしたのは、奇妙な文字の書かれた紙片。 それを見て動揺する夏目達の前に、突如一人の少女が現れ、この店は危険だと警告する。

学校からの帰り道、夏目は、小さい光を舞い散らせながら山の向こうへ消えてゆく白い龍を見かける。 その日から時折、その白龍の姿を見かけるようになった夏目は、吉兆の兆しである龍を見たいと意気込むニャンコ先生と共に龍を追うが、なかなか姿を見せない。 そんなある日、落ち込んだ様子のちょびと出会う夏目とニャンコ先生。 訳を聞けば、大事にしていた美しい櫛が壊れてしまったという。 それ以来、ちょびの壊れた櫛の代わりをと思案していた夏目。ある事を思い付き、興味本位で集まった犬の会の面々の協力を得ながら、再び白龍を探しはじめるのだった。

箱崎氏の孫・紅子から相談を受け、箱崎邸を訪れた夏目とニャンコ先生。 片付けのために箱崎邸に通う紅子は、屋敷の周りで妙な人影や気配を感じるという。 原因を探るべくあたりを調べていると、庭に見慣れた傘を差す的場の姿が。 的場に言いくるめられた夏目たちは、的場一門と協力して妖を探すことに。 そんな中、的場の右目をねらう別の妖まで現れて…。

多軌に関する噂を耳にした夏目は、どこか悩ましげな多軌の相談に乗ることに。 大学生の兄・勇が突然帰省するも、外出ばかりしていることが気がかりだという。 妖怪好きの祖父と仲が良く、現実主義者の勇とは相性が悪かった多軌。 お互いを苦手に思い合う二人のために、夏目とニャンコ先生は多軌家を訪れる。

ある日、校舎裏から走り去る夏目を見かけた西村は、その場で人形の指を拾う。 夏目の落としものかもしれないと指を持ち帰ったその夜、夏目が突然訪ねてくる。 驚きながらも指を返そうとする西村に、夏目は相談を持ちかけるのだった。 「悪いけど、しばらく預かっていてくれないか」「そして誰にも、言わないでくれ」と――。

名取の誘いで旧依島邸を訪れた夏目とニャンコ先生は、飛んできた布を追い、ひとつ向こうの家・三春邸にたどり着く。 そこでは的場一門が、三春家の護り神・三柱様を迎える儀式の準備をしている最中だった。 偶然にもその邪魔をしてしまった夏目たちは、お詫びとして彼らを手伝うことに。 しかし、屋敷の中には儀式の妨害者がいるようで――。

三柱の到着が迫る。 的場一門が緊張に包まれる中、密室に閉じ込められた名取と的場は脱出を試みていた。 一方、儀式の妨害者らしき妖とともに落とし穴に落ちてしまった夏目とニャンコ先生。 夏目がその真意を尋ねると、妖は嬉々として三春家の祓い屋・政清との因縁を語り始める。

名を返してほしいという妖の噂を聞きつけ、四方谷の森を訪れた夏目とニャンコ先生は、相手の心がわかる妖・ソラノメと出会う。 夏目の祖母・レイコが初めて友人帳に名を書かせた妖だというソラノメは、レイコのことを知りたがる夏目に、ある少女との思い出を語り聞かせる。

ある旅の妖に名を返した夜、庭の木の根元で誰かが泣いている夢を見た夏目。あくる朝同じ場所を見にいくと、そこには折り紙の人形が落ちていた。旅の妖からの伝言によれば、折り紙は彼の旅仲間で、珍しい力を持つ希少な妖だという。夏目は迎えが来るまでの間、折り紙を守る役目を引き受けることに。